Il museo della città è articolato in tre sedi espositive tutte poste lungo l'asse viario che coincide con l'attraversamento urbano della via Francigena, che resta ancora oggi la spina dorsale dell'impianto urbano
del centro storico.

All'ingresso sud della città si colloca la sede distaccata della Torre Julia de Jacopo o Porta del Santo Sepolcro, che ospita una considerevole raccolta di maiolica arcaica, rinvenuta nell'ex convento di Sant'Agostino.

All'estremo nord dell'abitato, nei pressi della Porta della Ripa che conduce verso Siena, si sta completando l'allestimento della seconda sede distaccata all'interno dell'ex convento dei frati Minori Conventuali, dove saranno esposti i numerosi dipinti facenti parte della quadreria del convento francescano.

La sede centrale, all'interno della città, trova spazio presso le sale dell'ex Palazzo Vescovile costruito in seguito all'istituzione della nuova diocesi di Acquapendente nel 1649. In questa sede è possibile ammirare le opere della collezione d'arte sacra - dipinti su tela e tavola, paramenti liturgici, suppellettili - in cui si distinguono il busto marmoreo di Innocenzo X dello scultore seicentesco Alessandro Algardi e la lunetta con Cristo morto tra angeli (1505 ca.) opera di Girolamo di Benvenuto.

La sede centrale ospita inoltre una pregevole raccolta di manufatti ceramici frutto di un'intensa attività di scavo incentrata sul territorio aquesiano. I reperti si collocano cronologicamente in un arco di tempo che va dal Medioevo al Novecento a testimonianza di un'attività produttiva ininterrotta per secoli.

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